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Découverte d’un nouveau processus de mort cellulaire chez les insectes

Dans les organismes multicellulaires, les processus de mort cellulaire jouent un rôle fondamental dans le développement et l'homéostasie, contrôlant physiologiquement le nombre et l'organisation des cellules dans les tissus et les organes. Différents processus ont été décrits, principalement chez les mammifères. Une nouvelle forme de mort cellulaire impliquée dans l’élimination des cellules symbiotiques chez les pucerons du pois vient d'être découverte.

Bactériocytes en cours de mort cellulaire. Le cytosquelette de la cellule est marqué en jaune, les bactéries symbiotiques en vert et le noyau est en bleu. Les vacuoles géantes sont les trous noirs entourés de jaunes. Images obtenues par microscopie confocale sur bactériocyte isolé (single-cell).. © Inra, BF2I
Mis à jour le 15/03/2018
Publié le 05/03/2018

Les mécanismes traditionnels de mort cellulaire sont l’apoptose (autodestruction programmée des cellules) ou l’autophagie (auto-cannibalisme). Des études récentes ont identifié l’existence de divers mécanismes alternatifs jusqu'ici limités aux cellules de mammifère. La présente étude, publiée le 20 février dans la revue PNAS, est la première à révéler l'existence, dans un modèle d'insecte, d'un processus de mort cellulaire non induit par l’apoptose ou l’autophagie. 

Cette mort cellulaire est spécifique aux bactériocytes, les cellules spécialisées des insectes qui permettent l’hébergement de leurs bactéries symbiotiques. Ces cellules contiennent des millions de bactéries symbiotiques qui produisent des acides aminés et vitamines essentiels à la croissance et à la survie de l'hôte. Elles régulent les échanges entre l'hôte de ses symbiotes et les protègent de la réponse immunitaire de l’hôte. Ces cellules constituent encore une énigme en biologie, car leur origine embryonnaire ainsi que les mécanismes moléculaires qui gouvernent leur mort cellulaire demeurent largement méconnus.

Le puceron du pois, espèce modèle, est un redoutable ravageur des cultures en climats tempérés (essentiellement pour la famille des Fabacées ou Légumineuses qui comprend des espèces alimentaires, fourragères ou ornementales), connu pour son exceptionnel potentiel reproductif. Il a la spécificité de contenir des bactériocytes géants (excédant 100 µm chez les insectes adultes), ce qui facilite leur étude. De plus, des études précédentes avaient montré que, contrairement à d’autres modèles, les bactéries symbiotiques chez les pucerons sont utiles pendant tout le cycle de vie. Elles sont maintenues dans les tissus de l’hôte jusqu’aux dernières phases de sa vie, permettant ainsi d’étudier les processus de sénescence coordonnés des cellules de l’hôte et du symbiote. 

Les chercheurs de l’UMR BF2i ont démontré que les bactériocytes du puceron dégénèrent par la mise en place d’une mort cellulaire inédite et multi-étape. Elle débute par l'accumulation de vacuoles acides géantes dans le cytoplasme, qui trouvent leur origine dans le réticulum endoplasmique. Cette première étape est suivie par une cascade de réponses caractéristiques du stress cellulaire : formation de vésicules d’auto-cannibalisme, production de molécules oxydantes et sur-activation du système de digestion enzymatique de la cellule qui va recycler les symbiotes dans les phases tardives du processus. Si l’hypervacuolisation de la cellule est un phénomène retrouvé également dans d’autres formes de morts cellulaires découvertes chez les mammifères, l’ensemble des événements caractérisant la mort cellulaire des bactériocytes est unique.

Cette découverte est majeure dans le domaine des interactions entre organismes eucaryotes et bactéries, car on peut émettre l’hypothèse que l’incapacité du bactériocyte à s’engager dans la voie traditionnelle de l’apoptose d’une part, et la mise en place d’une mort cellulaire lente et multi-étapes d’autre part, sont une conséquence de la co-évolution de cette cellule avec ses bactéries symbiotiques. D’autres cellules/tissus que les bactériocytes pourraient être résistants au développement de la mort cellulaire programmée par apoptose suite à une infection bactérienne, ce qui faciliterait la propagation des bactéries symbiotiques ou pathogènes avant que la cellule ne soit capable de les contrôler. Par ailleurs la compréhension des mécanismes que les bactéries symbiotiques utilisent pour manipuler leurs hôtes ainsi que l’identification des systèmes de signalisation en place entre bactérie et cellules de l’insecte restent des questions majeures dans la biologie des interactions hôtes/symbiotes ou hôtes/pathogènes. Notre découverte originale attire l’attention sur le peu de connaissance que nous avons des mécanismes de mort cellulaire chez d’autres modèles animaux que les mammifères et ouvre la voie à des études comparatives chez d’autres espèces. 

 

Contact scientifique : UMR BF2I, Biologie Fonctionnelle Insectes et Interactions

Federica Calevro - federica.calevro@insa-lyon.fr

Référence bibliographique

Bacteriocyte cell death in the aphid/Buchnerasymbiotic system. PNAS. 2018; pii: 201720237. doi: 10.1073/pnas_1720237115.

Pierre Simonet1, Karen Gaget1, Séverine Balmand1, Mélanie Ribeiro Lopes1, Nicolas Parisot1, Kurt Buhler2, Gabrielle Duport1, Veerle Vulsteke2, Gérard Febvay1, Abdelaziz Heddi1, Hubert Charles1, Patrick Callaerts2 and Federica Calevro1

1 Univ Lyon, INSA-Lyon, INRA, BF2I, UMR0203, F-69621, Villeurbanne, France.

2 KU Leuven, University of Leuven, Department of Human Genetics, Laboratory of Behavioral and Developmental Genetics, B-3000, Leuven, Belgium.